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ISSN : 1229-3431(Print)
ISSN : 2287-3341(Online)

Journal of the Korean Society of Marine Environment and Safety Vol.28 No.6 pp.866-873
DOI : https://doi.org/10.7837/kosomes.2022.28.6.866

Effects of Temperature and Salinity on the Growth and Paralytic Shellfish Toxin (PST) Production by Toxic Dinoflagellate Alexandrium pacificum

PeiJin Li^*, Seok Jin Oh^**, Seok-Yun Kim^**†

^*Master's course, Major of Oceanography, Division of Earth and Environmental System Sciences, Pukyong National University
^**Professor, Major of Oceanography, Division of Earth and Environmental System Sciences, Pukyong National University

* First Author : fanchen-69@naver.com, 051-629-6576

^† Corresponding Author : yunk0411@gmail.com, 051-629-6574

Received August 31, 2022 Review October 17, 2022 Accepted October 28, 2022

Abstract

Growth rate and production of the paralytic shellfish poisoning toxin (PST) of a toxic dinoflagellate Alexandrium pacificum (LIMS-PS-2611) isolated from the southern sea of Korea, were examined under various temperatures and salinity conditions. The maximum growth rate (0.28 day-1) was observed under 25℃ and 30 psu. Optimal growth (≥ 70% of maximum growth rate) was obtained between 20~25℃ and 25~35 psu. Among the PSTs of A. pacificum, the principal toxins were C1+2 and GTX5 in N-sulfocarbamoyl toxin group, and minor components were characterized as neoSTXs in the carbamate toxin group. Maximum toxin content was observed under 20℃ and 30 psu, and the toxin content increased with the increase of salinity. Low toxin contents were measured under the temperature and salinity conditions of the maximum growth rate. Therefore, the PSP of bivalve, which occurs at a temperature range of 20-25℃ in June, might have been derived from A. pacificum.

Key Words : Alexandrium pacificum , Growth rate , Paralytic shellfish toxin , Temperature , Salinity

유독 와편모조류 Alexandrium pacificum의 생장과 마비성 패독 생산에 미치는 수온과 염분의 영향

Li PeiJin^*, 오 석진^**, 김 석윤^**†

^*부경대학교 지구환경시스템과학부 해양학전공 석사과정
^**부경대학교 지구환경시스템과학부 해양학전공 교수

초록

배양실험을 바탕으로 다양한 수온과 염분 조건에서 유독 와편모조류 Alexandrium pacificum (LIMS-PS-2611)의 생장속도와 마비성 패독(PST)의 변화를 조사하였다. A. pacificum는 수온 25℃, 염분 30 psu 조건에서 최대생장속도를 보였으며, 최대생장속도의 70% 이상은 수 온 20~25℃, 염분 25~35 psu 구간에서 나타났다. A. pacificum 체내의 PST 주요성분은 N-sulfocarbamoyl계의 C1+2와 GTX5이었으며, 미량성분 은 carbamate계의 neoSTX이었다. 수온과 염분에 따른 독함량의 변화를 보면, A. pacificum는 수온 20℃, 염분 30 psu의 조건에서는 비교적 낮 은 독 함량을 보였다. 염분의 증가에 따라 독 함량이 증가하는 경향을 나타냈다. 그러나 최대생장속도를 보였던 수온과 염분 조건에서는 낮은 독 함량을 보였다. 따라서 6월 수온이 20-25℃ 범위일 때 발생하는 이매패류 독화현상은 A. pacificum에 의한 영향일 가능성이 있다.

키워드 : Alexandrium pacificum , 생장속도 , 마비성 패독 , 수온 , 염분

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Funding:

1. 서 론

와편모조류는 해양 생태계에서 중요한 일차 생산자 중 하 나이지만 유해조류대발생(Harmful Algal Blooms; HABs)의 원 인이 되기도 하며(Sunda et al., 2006), 일부 종은 독을 합성하 는 능력을 바탕으로 다른 생물들을 독화시키도 한다(Oikawa et al., 2004;Sekiguchi et al., 2001). 특히 유독 와편모조류 Alexandrium pacificum(과거에는 A. catenella로 명명)은 체내에 saxitoxin(STX)을 기본으로 하는 마비성 패독(paralytic shellfish toxin; PST)을 합성하는 것으로 알려져 있다(Anderson et al., 2012). 더욱이 이매패류가 유독 식물플랑크톤을 여과 섭식하 면 생체전환에 따라 강독으로 전환되어 축적된다(Taylor et al., 1995;Tanabe and Sako, 2006). 여러 연구보고에 따르면 지 구온난화와 산업발달에 따른 선박평형수 이동 등으로 유독 와편모조류의 출현 범위가 확대되고 있으며(Hallegraeff, 2010), 전 세계적으로 PST 문제는 수산양식과 공중위생 측면 에서 심각한 문제를 발생시키고 있다(Hallegraeff, 1993).

한국에서의 대표적인 PST 원인종은 A. catenella(과거에는 A. tamarense로 명명), A. pacificum 그리고 Gymnodinium catenatum이며(Shin et al., 2017), 춘계에는 A. catenella를 중심 으로 이매패류를 독화시키는 것으로 보고되어 있다(Mok et al., 2013). 더욱이 매년 규제 제한치(80 μg STX eq 100 g^-1 of shellfish) 초과에 따라 이매패류 출하 금지가 되는 등 사회·경 제적으로 큰 피해를 발생시키고 있다. 또한 연근해 표층 수 온의 상승에 따라 PST의 문제는 광역화 및 조기화하고 있으 며, 비교적 높은 수온에서 잘 생장하는 A. pacificum의 우점화 가 우려되고 있다(Oh et al., 2012). 특히, PST 발생시기가 과 거에는 춘계에 국한되었던 것이 점차 하계 초기까지 장기화 되고 있는 추세로(Kim et al., 2002;Oh et al., 2012), 올해(2022 년)의 경우, 6월에도 부산 기장군 인근 연안에서 PST 기준치 초과가 보고되었으며, 그 후에도 한국 남동해 연안에서 지 속적으로 검출된 바 있다(NIFS, 2022).

PST는 수온, 염분, 영양염 및 조도 등 물리·화학적 환경요 소에 따라 복합적으로 작용하여 발생하는 것으로 알려져 있 으며(Anderson et al., 1990;Hamasaki et al., 2001), 일부 환경요 소는 독함량 및 생산에 직접적인 영향을 주지만, 생장속도 등의 변화에 따라 달라지는 간접적인 영향도 있다(Laabir et al., 2013). 수온은 생장에 있어 효소활성에 관여하기 때문에 수온이 상승하면 세포활성도 증가하며, 생장속도도 증가한 다고 알려져 있다(Goldman and Carpenter, 1974). 반면에 낮은 수온에서는 세포분열속도 및 단백질 합성의 저하로 인하여 독함량이 증가하는 것으로 알려져 있다(Anderson et al., 1990). Alexandrium속의 대발생은 하구역 및 육수 유입의 영 향을 받는 연안역에서 자주 발생하며(Larocque and Cembella, 1990;Franks and Anderson, 1992), 일부 배양실험을 통하여 광 염성 종으로 알려져 있다(Franks and Anderson, 1992). PST 함 량과 염분 사이의 관계에 대해서는 Hamasaki et al.(2001)이 세포 체내 PST 함량이 염분과 생장 속도에 반비례한다고 보 고하였으며, Parkhill and Cembella(1999)는 염분이 직접적으로 PST 변화에 영향을 주지 않고, 염분변화에 따른 생장률의 변화가 PST의 변화에 영향을 미친다고도 보고하였다. 또한 Laabir et al.(2013)는 염분의 변화에 따른 PST 함량의 변화는 크지 않는 것으로 보고하는 등 연구자들에 따라 서로 다른 결과를 보고하였다.

따라서 본 연구에서는 춘계 및 하계에 PST 문제를 발생시 킬 가능성이 있는 A. paicficum의 생장속도와 PST의 함량 및 성분 변화에 미치는 수온과 염분의 영향을 규명하였으며, 이를 통해 A. paicficum의 독화 예보에 필요한 기초 정보를 제공하고자 하였다.

2. 재료 및 방법

2.1 Alexandrium pacificum 배양

본 실험에서 사용된 A. pacificum (LIMS-PS-2611)은 한국해 양과학기술원 해양시료도서관에서 분양받았으며, 기장 인근 해역의 해수를 바탕으로 만든 f/2 배지(Guillard and Ryther, 1962)에서 수온 20℃, 염분 30 psu, 광량 150 μmol m^-2 s^–1 (12L:12D; cool-white fluorescent lamp)로 계대 배양을 수행하였 다. 분리주에 대한 무균화 처리를 하지 않았지만, 생물적인 오염을 막기 위해서 모든 실험기구는 고온고압 멸균(120℃, 200 kpa, 20 min) 및 건조멸균(90℃, 4 hr)시켜 이용하였다. 그 리고 A. pacificum 배양에 대한 전처리 등 모든 실험은 무균 작업대(clean bench)에서 진행하였다.

2.2 수온과 염분 조합에서 Alexandrium pacificum의 생장속도 변화

A. pacificum의 수온과 염분의 단계별 배양조건으로 수온 은 10, 15, 20, 25, 30℃의 5단계, 염분은 15, 20, 25, 30, 35 psu 의 5단계로 총 25개 조합의 조건을 설정하였다. 광량은 계대 배양조건과 유사하게 150 μmol m^-2 s^–1(12L:12D; cool-white fluorescent lamp)로 조절하였다. 본 실험에 들어가기에 앞서 수온과 염분 조건에 대한 적응을 위한 전배양을 수행하였 다. 즉, 계대배양조건인 수온 20℃와 염분 30 psu에서 대수생 장기까지 생장시킨 후, 수온은 20℃에서 하루에 1℃씩 온도 를 증가 또는 감소시켜 각각의 온도에 도달하였다. 염분은 단계적으로 30 psu 배지의 세포가 대수생장기에 도달하였을 때, 25 psu에 접종하였으며, 다시 대수생장기에 있는 세포를 20 psu에 접종하여 염분 변화에 따른 영양을 최소화하였다. 최종적으로 각 수온과 염분의 염분 단계에서 대수생장기 후 기까지 생장시킨 후, 본 실험을 수행하였다. 고염분인 35 psu 의 배지는 자연 증발시켜 준비하였으며, 저염분인 15~30 psu 의 배지는 초순수이온수를 첨가하여 조절하였다.

각각의 수온과 염분 단계에 적응된 세포는 150 ml의 f/2배 지에 최종 세포밀도 약 150~200 cells ml^–1가 되도록 접종하 였다. 그 후, 세포의 계수는 하루에 한 번씩 동 시간대(오전 10:00)에 1 ml씩 분취하여 광학 현미경을 통해 직접 검경하였 다. 모든 실험은 2 반복(duplicate)을 기본으로 실시하였고, 생 장속도(growth rate; μ)는 대수생장기(exponential growth phase) 기간의 세포밀도를 이용하여 다음 식(1)로 계산하였다.

μ = \frac{1}{Δ t} l n \frac{N_{t}}{N_{0}}

(1)

μ: 생장속도(growth rate; day^–1)
N_₀, N_t: 대수생장기 초기와 t시간 후의 세포밀도(cells ml^–1)
Δt: 대수생장기의 배양기간(day)

2.3 수온과 염분 조합에서 Alexandrium pacificum의 PST 변화

PST를 분석하기 위한 시료의 전처리는 각각 수온과 염분 구배에서 대수생장기 후기까지 생장한 100 ml의 배지에 들 어 있는 세포를 원심분리(3,000×g, 10 min)하였으며, 상등액을 제거하고 잔존한 pellet와 동량의 0.5 N acetic acid를 첨가하였 다. 시료는 -20℃의 냉동고에서 24시간 보관한 후, 초음파 파 쇄기(POWERSONIC 420, Hwashin tech Co., Kwangju)를 사용하 여 파쇄하고, 원심분리(10,000×g, 10 min)하여 상등액을 분취 하였다. 분취한 상등액을 한외여과기(Ultrafree-MC; MWCO 10,000Da, Millipore, Massachuetts)에 넣어 원심분리(10,000×g, 10 min)하였고, 여액은 분석 전까지 -20℃에 보관하였다.

PST의 분석은 역상계 컬럼(Hypersil GOLD C8 column; 250 mm × 4.6 mm; Thermo Scientific, Massachusetts)으로 분리한 후, post-column 방법에 의한 High Performance Liquid Chromatography (HPLC)로 분석하였다(Oshima, 1995). 분석 과정에서 이용하는 표준독소는 N-sulfocarbamoyl toxin 1과 2(C1과 2), gonyautoxin 1과 4(GTX 1과 4), gonyautoxin 2와 3(GTX 2와 3), gonyautoxin 5(GTX5), neosaxitoxin (neoSTX), saxitoxin(STX), decarbamoylsaxitoxin (dcSTX)이었다(Marine Biosciences at the National Research Council, Halifax, NS, Cannda). 독함량(toxin contents)은 분석된 시료와 표준독소의 상대 면적비로부터 계산하였고 fmole cell^–1로 표 시하였다. 독성(toxicity)은 독성등가지수(Toxicity Equivalency Factors)를 사용하여 분석된 시료의 독함량과 각 이성질체의 고유한 값으로부터 계산하였다(단위: pg STXeq cell^–1; Oshima, 1995).

3. 결과 및 고찰

3.1 수온과 염분 조합에서 Alexandrium pacificum의 생장속도 변화

A. pacificum 생장속도에 대한 수온과 염분의 영향은 수온 10℃의 전 염분단계와 30℃의 15와 20 psu에서 생장하지 않 았다(Fig. 1). 세포밀도는 고수온 20℃와 25℃에서 대체적으 로 높았으며, 수온 15℃로 감소하면, 세포밀도가 감소하였다 (Fig. 1). 수온과 염분에 대한 생장속도의 contour plotting으로 표현한 결과(Fig. 2), 최대생장속도는 수온 25℃, 염분 30 psu 에서 0.38 day^–1이었으며, 최대생장속도의 70%는 수온 20~3 0℃, 염분 25~35 psu 구간에서 보였다(Fig. 2). 따라서 A. pacificum는 수온의 감소와 함께 생장속도가 급격히 감소하 나, 염분은 생장에 큰 영향이 없는 것으로 판단되어, A. pacificum는 수온에 대해서는 비교적 협온성, 염분에 대해서 는 광염성의 생리적인 특성이 있는 것으로 보였다. Table 1 은 A. pacificum과 춘계에 PST 문제를 발생시키는 A. catenella 분리주에 따른 최적 수온 및 염분에 대한 생장속도를 나타 내었다. 대부분 A. pacificum의 생장속도는 분리주에 따라 다 소 차이를 보였지만, 최적 수온과 염분 조건은 유사하였다. 또한 A. pacificum는 홍콩의 분리주를 제외한다면, A. catenella 보다 비교적 높은 수온에서 잘 생장하였다. Oh et al.(2012) 는 실내실험에서 도출한 결과를 이용하여 비교적 저수온기 인 4월과 5월의 경우 A. catenella가, 6월은 A. catenella와 A. pacificum의 혼합, 7월은 A. pacificum이 우점 할 가능성이 높 다고 보고하였다. Kremp et al.(2012)은 _Alexandrium가 기후 변 화에 대응할 수 있는 충분의 적응성을 가지고 있다고 보고 하였기 때문에, 비교적 높은 수온역에서 적응이 되어 있는 A. pacificum은 한반도 주변해역의 수온상승에 따라, 출현시 기가 조기화 및 장기화 될 가능성이 높을 것으로 판단된다.

3.2 수온과 염분 조합에서 Alexandrium pacificum의 독함량과 독성 변화

A. pacificum의 독함량(Toxin content)과 독성(Toxicity)은 15℃ ~25℃의 배양 조건에서 염분의 증가와 함께 증가하는 것으 로 나타났으며, 30℃의 수온 조건에서는 각 염분별로 독함량 과 독성에 대한 변화가 크지 않았다. 가장 높은 독 함량(24.0 fmol cell^–1)과 독성(2.96 pg STXeq cell^–1)은 수온 20℃와 염분 약 30 psu의 조건에서 보였으며(Fig. 3), 최대생장속도를 보였 던 수온 25℃, 염분 30 psu에서 다른 조건보다 낮은 독함량과 독성을 나타내었다(Fig. 3). 타 해역에서 분리된 A. pacificum 종주에서도 20℃ 수온 조건에서 제일 높은 독함량과 독성을 보여, 본 연구결과와 일치하였다(Table 2).

염분은 세포의 삼투압과 밀접한 연관이 있으며, 염분에 대한 종의 내성 범위가 다르기 때문에 생장속도 차이에 따 라 PST 생산에 영향을 주게 된다(Laabir et al., 2013). Lim and Ogata(2005)는 생장속도와 독함량의 관계를 바탕으로 3 그룹, 즉 (1) 비교적 낮은 염분에 잘 적응한 광염성 종, (2) 비교적 높은 염분에 잘 적응한 광염성 종 그리고 (3)협염성 종으로 구분하였다. A. pacificum은 “(2)”에 해당하는 종으로 비교적 높은 염분에서 높은 생장속도를 보였으며, 독함량 및 독성 은 염분의 변화에 영향을 받았다. 하지만, Alexandrium 종에 대한 염분과 독의 관계는 종에 따라 달라지는 특성을 보이 며, 같은 종일지라도 분리해역에 따라 특성이 달라지기 때 문에(Laabir et al., 2013), 향후 복수의 종주에 대한 환경변화 와 이에 따라 달라지는 독함량 변화의 검토가 필수적일 것 으로 생각된다.

3.3 수온과 염분 조합에서 Alexandrium pacificum의 독조성 변화

A. pacificum 체내의 PST 주요성분은 N-sulfocarbamoyl group 의 C1+2와 GTX5이었으며, 미량성분은 carbamate group의 neoSTX이었다(Fig. 4). 분리주에 따른 독조성의 비율을 비교 하면(Table 3), 중국과 일본해역에서 분리된 A. catenella는 체 내 C1+2와 GTX5가 약 90%를 차지하였으며, 비교적으로 강독 GTX1+4이 약 10% 차지하였다. 다른 분리주를 보면 독조성 은 C1+2, C3+C4 그리고 GTX5는 70%를 차지하였으며, GTX4 와 neoSTX은 약 30%로 약독이 대부분을 차지하였다.

수온과 염분변화에 따른 독조성을 보면(Fig. 4), 20℃의 수 온 조건에서는 염분이 증가할수록 C1+2 비율이 감소하였으 며, GTX5의 비율이 증가하는 것으로 나타났다. 하지만, 1 5℃, 25℃ 그리고 30℃에서는 C1+2와 GTX5의 비율이 염분의 증가와 관계없이 일정하였다. 다만, 20℃와 25℃의 배양 조 건에서 30 psu와 35 psu의 염분 범위에서 neoSTX이 미량성분 으로 측정되었다(Fig. 4).

Anderson(1990)와 Oshima et al.(1993)는 PST의 생산은 유전 과 관련이 있으므로 독성은 환경변화에 따라 달라질 수 없 기 때문에, 독조성은 종 특이성(species-specific)을 가지며 생 화학적인 마커(biochemical markers)로 사용 가능하다고 하였 다(Ogata et al., 1987;Maranda et al., 1985;Cembella et al., 1987;Boyer et al., 1987;Boczar et al., 1988;Anderson, 1990;Ishida et al., 1993;Taroncher-Oldenburg et al., 1997). 하지만 많은 선행 연구에서 환경변화에 따라 독조성의 변화를 제시하였는데, neoSTX과 STX의 비율은 정상기(stationary phase)에서 증가하 며(Boczar et al., 1988), 질소가 충분한 조건하에서 STX의 비 율이 증가하였다(Maclntyre et al., 1997). 인 제한된 조건에서 는 Alexandrium fundyense가 GTX2+3과 C1+2의 함량이 높아졌 다(Taroncher Oldenburg et al., 1999). 또한 염분의 변화는 저염 분 환경에서 A. minutum 세포에서 GTX 1의 함량이 높았지 만, 고염분 환경에서는 GTX2+3의 함량이 높았다(Hwang and Lu, 2000). 따라서 독조성을 이용하여 군집동태(popluation dynamic)의 해석은 불가능할 것으로 생각된다.

일반적으로 PST 성분 중 불안정한 약독인 N-sulfocarbamoyl 을 가지는 유독 와편모조류를 이매패류가 섭이하게 되면, 생체전환이 발생하여 독성이 강독인 carbamate로 전환된다. 즉, 유독 와편모조류가 존재하여 해수 중에 독성이 낮게 측 정되더라도, 이매패류는 강한 독성을 나타나게 될 가능성이 있다(Shon et al., 2009). 따라서 어업민의 생산 및 소득향상을 위한 PST의 예측·예보를 위해서는 유독 와편모조류 및 섭식 한 이매패류의 독조성 간의 관계를 밝히는 것이 중요한 과 제 중 하나일 것으로 판단된다.

4. 결 론

본 연구에서는 A. pacificum의 생장과 PST 생산에 미치는 수온과 염분의 영향을 연구하였다. A. pacificum는 고수온 환 경에서 생장속도가 높았고 광염성의 생리적인 특성을 보였 다. 또한 최대생장속도를 보였던 수온과 염분에서 낮은 독 함량과 독성을 보였지만, 20℃의 높은 염분에서 높은 독함량 과 독성을 나타내었다. 이러한 결과를 바탕으로 최근 6월임 에도 불구하고, 부산 인근 연안에서 PST 기준치 초과 및 남 동해 연안 일대에서 독화 문제는 춘계에서 PST를 발생시키 는 원인종 A. catenella가 아닌, A. pacificum에 의한 것일 가능 성을 제시할 수 있다. 더욱이 지구온난화로 인한 한반도 인 근 해역의 수온 증가는 A. catenella 및 A. pacificum의 조기 출 현에 따라 PST 문제가 장기화될 가능성도 있다. 따라서 신 뢰가 높은 PST 독화 예보를 위해서는 분리주 별 A. pacificum 의 독조성의 다양성, 물리·화학적 환경요인에 따른 PST의 변 화 그리고 A. pacificum의 섭이에 따라 달라지는 이매패류의 독성 및 조성 등의 이해가 반드시 필요할 것으로 생각된다.

사 사

이 논문은 부경대학교 자율창의학술연구비(2021년)에 의 하여 연구되었다.

Figure

Fig. 1.

Growth curves of Alexandrium pacificum grown at various water temperature and salinity conditions.

Fig. 2.

Contour plotting of exponential phase growth of Alexandrium pacificum at various water temperature and salinity conditions.

Fig. 3.

Contour plotting of (a) toxin contents (fmol cell^–1) and (b) toxicities (pg STX cell^–1) of Alexandrium pacificum growth at various water temperature and salinity conditions.

Fig. 4.

Changes in toxin profile of Alexandrium pacificum grown at different water temperatures and salinities.

Table

Table 1.

Comparison of optimal temperature and salinity for growth rates of the various Alexandrium pacificum and A. catenella strains

Table 2.

Comparison of toxin contents and toxicities of the various Alexandrium pacificum strains

Table 3.

Average toxin profile (%) of various Alexandrium pacificum strains

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